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A criação do Tribunal de Justiça do Distrito Federal e dos Territórios ocorreu concomitante à transferência da Capital do Rio de Janeiro para Brasília, em 21 de abril de 1960. A instituição dos Órgãos judiciais de Brasília foi estabelecida pela Lei n. 3.754, de 14 de abril de 1960 , primeira Lei de Organização Judiciária do Distrito Federal.
Com isso, o Tribunal de Justiça do Distrito Federal do Rio de Janeiro passou a ser um Órgão da Justiça do antigo Estado da Guanabara.
A Lei n. 3.754/1960, que criava o Judiciário na nova Capital do país, teve como Relator, na Comissão de Constituição e Justiça, o Deputado Oliveira Brito. Em parecer, o Parlamentar relatou que a Justiça do novo Distrito Federal não era derivada do antigo Distrito Federal do Rio de Janeiro, pois não se tratava de transferência da justiça. O Deputado sustentava que era um novel Poder Judiciário. Naquela época, havia uma interpretação constitucional que, quando se tratasse de transferência de justiça, era facultado aos integrantes do Poder Judiciário requerer a disponibilidade dos cargos. Dessa forma, o entendimento inviabilizaria a consolidação do Poder Judiciário no Planalto Central.
A Lei 3.754/1960 também dispôs sobre o quantitativo de cargos na Justiça da nova Capital Federal: sete desembargadores, seis juízes titulares, cinco juízes substitutos. A primeira instância foi, inicialmente, composta por seis Varas: uma cível; duas de fazenda pública; uma de família, órfãos, menores e sucessões; e duas criminais.
O preenchimento dos primeiros cargos ocorreu por transferência, a pedido, de desembargadores, juízes de direito e juízes substitutos das Justiças do antigo Distrito Federal e dos Estados. Somente depois, passaram a ser preenchidos por concurso público de provas e títulos.
Presente o quantitativo mínimo de quatro desembargadores necessário para o funcionamento inicial, o Tribunal de Justiça do Distrito Federal e dos Territórios foi instalado em 5 de setembro de 1960.
Integraram a primeira composição os seguintes Desembargadores: Hugo Auler, 1º Presidente da Corte, transferido do Tribunal de Justiça do antigo Distrito Federal; João Henrique Braune, também do antigo TJDFT; Cândido Colombo Cerqueira, procedente do Tribunal de Justiça do Estado da Bahia; Márcio Ribeiro, oriundo do Tribunal de Justiça do Estado de Minas Gerais. Após a instalação, foram promovidos ao cargo de desembargador os Juízes de Direito, Joaquim de Sousa Neto, por antiguidade, e Raimundo Ferreira de Macedo, por merecimento, e, pelo quinto constitucional, o Advogado e Deputado Federal pelo Ceará, José Colombo de Sousa.
Na Primeira Instância, oficiaram, inicialmente, os Juízes Darcy Rodrigues Lopes Ribeiro, Djalmani Calafanje Castelo Branco, Geraldo Irenêo Joffily, Mário Brasil de Araújo, José Fernandes de Andrade (Minas Gerais); Juízes Substitutos, Lúcio Batista Arantes (Goiás), José Júlio Leal Fagundes (Rio de Janeiro) e Juscelino José Ribeiro (Minas Gerais).
Porém, o quadro da magistratura continuava incompleto. O Tribunal realizou o primeiro concurso para Juiz de Direito Substituto em outubro de 1960. Candidatos de diversas partes do Brasil vieram à nova Capital. Inscreveram-se 30 pessoas, porém somente 4 obtiveram aprovação. Tomaram posse no cargo os Juízes Mario Dante Guerrera, Waldir Meuren e Jorge Duarte de Azevedo. Já Danton Pinheiro de Andrade Figueira desistiu. Todos eram egressos da então Faculdade Nacional de Direito-RJ.
A organização judiciária do Distrito Federal e dos Territórios passou por diversas alterações. Hoje é regida pela Lei n. 11.697, de 13/6/2008. A atual composição da Justiça do DF é de 48 Desembargadores, 11 Juízes de Direito Substitutos de 2º Grau, 218 Juízes de Direito Titulares e 109 Juízes de Direito Substitutos.
Os Órgãos julgadores do Tribunal são: Tribunal Pleno, Conselho Administrativo, Conselho Especial, Conselho da Magistratura, Câmaras Cíveis e Criminal, Turmas Cíveis e Criminais.
A Justiça do Distrito Federal está dividida em 16 Circunscrições Judiciárias: Brasília, Águas Claras, Brazlândia, Ceilândia, Gama, Guará, Riacho Fundo, Núcleo Bandeirante, Paranoá, Planaltina, Recanto das Emas, Santa Maria, Samambaia, São Sebastião, Sobradinho e Taguatinga. Há aproximadamente 7.350 servidores públicos na Justiça do Distrito Federal, distribuídos pelas regiões citadas.